天龍寺は、京都の観光地・嵐山の、桂川中ノ島から渡月橋を渡って北へ向かう通りに面して門を構える。嵐山・亀山を借景に境内が広がる。観光名所の渡月橋や天龍寺北側の亀山公園なども、かつては天龍寺の境内地であったという。
天龍寺の開基は足利尊氏である。暦応２年(1339)８月、後醍醐天皇が崩御されたが、その菩提を弔うため、夢窓国師（夢窓疎石。以下国師と記す）を開山に迎えて、光厳上皇の院宣を受けて開創された。
康永４年(1345)秋、後醍醐天皇七回忌法要を兼ねて盛大に落慶法要が営まれた。初め暦応資聖禅寺と号したが、比叡山が暦応の年号を寺号とすることに反対し、抗議したため、天龍資聖禅寺と改めた。
天龍寺の地は、檀林皇后が創建した檀林寺の跡地で、檀林寺が廃絶した後、建長年中に後嵯峨上皇が新たに仙洞御所を造営し、次に亀山上皇が仮御所としていた地である。暦応４年(1341)７月、（地曳祭）を行い、国師や尊氏が自ら土を担いで造営を手伝う儀式が行われた。

足利尊氏は、天龍寺造営のために備後国、日向国、阿波国、山城国などの土地を寄進し、光厳上皇も丹波国弓削庄を施入している。しかし造営の資金には足りず、それを補うため、尊氏の弟直義は国師と相談し、元寇以来絶えていた元との貿易を行い、天龍寺造営の資金に充てる計画を立てた。いわゆる天龍寺船の派遣である。国師は、博多の商人至本を綱司に推挙し、至本は、「商売の好悪」にかかわらず五千貫を納める約束をし、一方幕府は、この船を当時瀬戸内海に横行していた海賊などから保護する責任を負った。
こうして、康永元年(1342)には天龍寺は五山の第二位に位置づけられ、翌２年には仏殿、法堂、山門などが完成し、３年には霊庇廟も落成した。この完成により、翌康永４年(1345)８月に、光厳上皇と光明天皇の臨幸を仰いで、落慶法要と後醍醐天皇七回忌法要を行おうとした。しかしこれを見た延暦寺の僧侶が妬み、国師の流罪と天龍寺の破却を強訴したため、上皇と天皇は法要当日の行幸を取りやめ、翌日に行幸にて国師の説法を聴聞したという。

この法要にあたり、朝廷からは金襴衣、紫袍、錦帛、水晶念珠などが下賜され、尊氏からは銅銭三百万、鞍馬三十頭が施入された。さらに観応２年(1351)、国師は千人収容可能な広大な僧堂を造営している。尊氏は子孫一族家人など、末代に至るまで天龍寺への帰依の志が変わることがないことを誓い、また光厳、光明の両院など、朝廷からも天龍寺は篤い帰依を受けている。
天龍寺の五山十刹の位置づけは、創建当初の五山第二位に始まる。次に至徳３年(1386)に京都五山第一位となり、鎌倉建長寺と同格と位置づけられたが、応永８年(1401)の改定では相国寺を第一位とし、天龍寺は第二位(鎌倉円覚寺と同格)に格下げされた。しかし応永17年(1410)にはまた第一位に戻っている。
天龍寺は創建後、たびたび火災に遭っている。まず延文３年(1358)、雲居庵などを除いて焼失したため、春屋妙葩が再建し、貞治６年(1367)の火災後も妙葩が請われて修復している。応安６年(1373)にもまた炎上し、翌年再建を始めている。さら康暦２年(1380)には公文書の多くが焼失する火災に遭っている。文安四年(1447)、雲居庵を除いてことごとく焼失。応仁２年(1468)には、応仁の乱の戦火に巻き込まれ、焼失している。
この応仁の乱以後、しばらくは火災も少なくなり、復興事業が進められている。しかし、数度にわたる火災の被害は甚大で、天正13年(1585)に豊臣秀吉の寄進を受けるまでは復興はままならなかったようである。秀吉は嵯峨、北山など一七二〇石の朱印を天龍寺に寄進し、この寄進によって本格的な再建が進められた。さらに慶長19年(1614)、元和元年(1615)、寛永10年(1633)にも朱印が寄進されている。
その後文化12年(1815)になって火災に遭い、翌年から再建が始まるが、元治元年(1864)七月には「蛤御門の変」で長州兵の陣所となり、天龍寺は兵火のためにまたも焼けている。
明治に入り、９年９月、他の臨済宗各派と共に独立して天龍寺派を公称し、天龍寺はその大本山となった。また、上地令を受けて、境内地など所有地が上地されている。そんな中、復興事業も始まり、明治32年に禅堂が移築、改修されて法堂となり、大方丈、庫裡が再建され、大正13年に小方丈、昭和９年に多宝殿などが再建された。